《新世紀福音戰士》游戲以動畫的17～24話與劇場版“Air真心為你”為基礎。主角不是玩家熟悉的原作角色，而是隸屬于NERV諜報部的探員劍崎恭也。故事從主角秘密運送EVA四號機到了NERV本部開始，面對恐怖份子的攻擊、NERV內部暗藏的陰謀等，透過調查各個事件，逐漸解開原作中留下的種種謎團。玩家扮演的主角劍崎，在與美里、加持、律子、真嗣、零、明日香等人的交流之下，也逐漸產生了疑問……

三大主線厘清EVA所有謎團

《新世紀福音戰士》隨著游戲進行，主線會發展出三個故事：“基本路線”與TV與劇場版故事相同，玩家可以透過主角劍崎的觀點，經由與EVA駕駛者與NERV其它成員的互動中，再次體驗新世紀福音戰士的世界觀。在“主角路線”中，與美里、律子和加持曾為同窗的劍崎，發現自己也帶有使徒的遺傳因子，為此而苦惱著，并重新思考了自己的方向。“瞳路線”則是透過游戲里另一位新登場的原創角色，參與Dummy System和Dummy Plug開發的科學家加賀瞳的觀點，在看到初號機與第14使徒的作戰后，感受到的恐怖與威脅感。

龐大劇情架構+EVA知識補完

游戲分章節進行，三個故事共有37話。每個章節的一開始玩家將會獲得一定數量的行動點數，無論是進行主線或支線劇情，都會消耗一點行動點數，如果行動點數消耗完畢，卻無法完成該章節的主線劇情，游戲即宣告結束。游戲進行的過程中，主角可以提升與真嗣、零和明日香的關系，這也會觸發不同的結局。

PC版的《新世紀福音戰士》還加入了EVA問答游戲，共有三個難度等級，150題與EVA有關的問題。由明日香或零在各難度的題目中各抽出10題，通過3個等級后，就有機會得到精美的CG做為獎勵。自認是EVA死忠粉絲的玩家，可以試試看自己對福音戰士的了解成度。

劇情發展到一定程度后，玩家有機會看見以3DCG繪制，動畫中消失的四號機出現，與初號機展開的精彩對決。而隱藏在NERV內的陰謀與人類補完計劃所留下的種種謎團，在《機密檔案》中，也會隨著玩家的推理，逐步解開。在三部全新劇場版陸續推出前，《新世紀福音戰士》即將補完EVA遺漏的篇章，一切真相都將得到答案。